Первое указание на существование церкви в селе Крылатском относится к 1554 году. Летопись рассказывает, что, возвращаясь в столицу из поездки в Клинские леса, царь Иоанн Грозный останавливался в Крылатском по случаю освящения в нем церкви. Церковь была деревянной, и уже к началу XVIII века обветшала и в 1713 году сгорела, а на ее месте по ходатайству священника о.Иоанна Кирилова был построен новый, также деревянный, храм. Освящение его произошло в 1717 году. В 1785 году церковь вновь пострадала от пожара.

Ходатайство о построении ныне существующей церкви началось с 1859 года. К этому времени село насчитывало уже 201 двор, и церковь не вмещала всех жителей. Кроме того, прихожанами храма являлись жители близлежащих деревень Татарово и Мневники. Было подано прошение члену Святейшего Правительствующего Синода митрополиту Филарету от причта и прихожан о строительстве новой каменной трапезной и колокольни. Прошение было отклонено, но уже в 1861 году поступило новое прошение, на этот раз о строительстве каменного храма. Строительство было начато в 1862 году по проекту архитектора Водо. К 1868 году храм с двумя приделами, в честь иконы Божией Матери Казанской и святителя Николая Чудотворца, был отстроен, но без каменной колокольни, которая отсутствовала вплоть до 1877 года. В 1877 году колокольня была возведена по проекту архитектора Стратилатова. Архитектура 5-главого храма с высокой колокольней следовала традициям византийского зодчества. На источнике, в месте обретения иконы Божией матери Рудненской, была сооружена часовня