История храма в Ясенево восходит к глубокой древности. Первое известное упоминание о селе относится к XIV в. Во всех документах владение упоминается как село, а значит, в нём был храм. Таким образом, история церкви и её прихода насчитывает не менее чем 7 столетий.

В 1331 г. по духовной грамоте великий князь Московский Иван Калита завещал село Ясиновьское (старинное название) своему сыну Андрею. Затем его наследовал князь Серпуховской и Боровский Владимир Андреевич Храбрый (внук Калиты) - двоюродный брат, сподвижник и друг св. блгв. князя Димитрия Донского, отличившийся необычайным мужеством в Куликовской битве, за что и получил своё прозвище. В 1382 г. Владимир разбил передовой отряд Тохтамыша, захватившего Москву, что спасло Подмосковье от очередного татарского разорения. После Владимира (в начале XV в.) село досталось в наследство князю Василию Владимировичу Перемышльскому (его стольным градом был Перемышль). Последующими владельцами Ясенева были великие и удельные князья: великий князь Василий II Васильевич "Тёмный", затем последовательно три его сына: князь Вологодский и Тарусский Андрей Васильевич Меньшой, князь Борис Васильевич (Волоцкий, Ржевский и Рузский) и великий князь Иван III Васильевич; сын последнего князь Андрей Иванович Старицкий. Позже имение перешло к царям и долгое время было дворцовым селом. Оно принадлежало царям: Ивану IV Грозному, Феодору Иоанновичу, Борису Годунову, Михаилу Феодоровичу, Алексею Михайловичу и Петру I.

Первые исторические сведения и документы с описанием церкви датируются началом XVII в., когда Ясенево по-прежнему оставалось дворцовым селом. Оно привлекло внимание Патриарха Филарета (Романова), отца вновь избранного на царство Михаила Феодоровича. По решению Патриарха в 1626 г. здесь началось строительство новой деревянной церкви во имя свв. мцц. Веры, Надежды, Любови и матери их Софии. Двумя годами позже (1628 г.) церковь числилась среди "новоприбылых". После смерти отца царь Михаил Феодорович передал Ясенево в пользование одному из близких к патриарху Филарету людей, сыну благовещенского протопопа - Ананье. Протопопы кремлёвского Благовещенского Собора по своему положению являлись духовниками царей. Ананью сменил не менее близкий к царскому двору человек - "боярин и дворецкий князь Алексей Михайлович Львов", любимец царя Алексея Михайловича (сына Михаила Феодоровича и отца Петра I Алексеевича). О связи Львова с Ясеневым свидетельствуют многочисленные вклады и дорогие пожертвования в местную церковь, а также постройка "колокольницы на столбах, на 5 колоколов".

В переписной книге 1646 г. значилось в селе Ясенево "...двор боярский да двор конюшенный, двор скотной, 8 дворов деловых людей и 26 дворов крестьянских и бобыльских", где числилось 65 человек мужского пола. Как свидетельствуют исторические документы, по сравнению с другими подмосковными селами дворы Ясенева к тому же отличались добротностью и хорошим состоянием. Это было на редкость большое и богатое село для Подмосковья того времени.

Для сравнения приведем данные о соседних подмосковных селах Юго-Запада по переписным книгам середины XVII в., в основном того же 1646 г.

 - В селе Никольском (впоследствии Котлы) был "двор церковного бобыля, на другой стороне реки Котла двор вотчинника с деловыми его людьми",т.е. 2 двора.

 - В описании значилось "сельцо Черемушки с усадьбой вотчинника и двумя дворами - скотным и дворовых людей".

 - В сельце Скрябине, Зюзине тож, кроме боярской усадьбы значились "двор прикащичий, 2 двора людских и 13 дворов крестьянских", где проживало 29 человек.

 - По переписи Коньково (позже Троицкое-Коньково) было пустошью, а в соседней деревне Степановской отмечены дворянская усадьба (4 чел.) и 2 бобыльских двора (8 чел.). В середине XVII в. пустошь Коньково заселяется и превращается в деревню, в которой на 1678 г. значилось 2 господских дома (4 чел.) и 2 бобыльских двора (3 чел.).

 - В деревне Сергиевское-Коньково по писцовой книге отмечен двор помещика, где жили приказчик и еще 2 человека. По описанию там по-прежнему значился лишь 1 двор вотчинника, где жили 4 чел.

 - В Богородском (Беляево) перепись отмечает небольшое сельцо с 2-мя крестьянскими дворами.

 - По описанию в Узком значились церковь, двор священника и 9 крестьянских дворов с 16 жителями.

 - Троицкое (ныне - поселок Мосрентген) упомянуто как деревня, "что была пустошь Говорово". В деревне стоял лишь 1 двор помещика. Говорово затем вновь упомянуто в качестве пустоши, а перепись застает Жуково, "Говорово тож", деревней с 1-м двором, где жили 2 бобыля.

 - Знаменское-Садки: описание отмечает в Садках 10 крестьянских дворов и двор вотчинника.

Из приведенных данных очевидно, что Ясенево в середине XVII в. было крупнейшим селом Юго-Западной части Московской губернии, подвергшейся страшному запустению после военных действий Смутного времени. Даже спустя десятилетия после этих событий писцовая книга фиксирует вместо многих ранее существовавших сел и деревень лишь пустоши с заброшенными пашнями и угодьями.

Ясенево же, напротив, к этому времени стало обширным селом с многочисленными покосами, пашнями и лесными угодьями, особенно же славилось оно разросшимися фруктовыми садами, которые очень ценились. Сразу же после смерти Львова царь Алексей Михайлович возвратил Ясенево в дворцовое ведомство. Место это так приглянулось царю, что он хотел превратить село в свою загородную резиденцию. В связи с этим в 1674 г. рядом со старой он возводит здесь новую деревянную церковь в честь Знамения Пресвятой Богородицы. Новая церковь была трёхъярусной, двухэтажной, трёхпрестольной: верхняя церковь - Знаменская, нижняя освящена во имя святых мученицы Софии и трех ее дщерей: Веры, Надежды, Любови, Софии, а справа к ней был пристроен южный придел во имя свт. Николая Чудотворца. Трёхпрестольная Знаменская церковь было богато убрана ("дивно изукрашена") внутри. В фондах Государственнонго архива древних актов, сохранилось очень подробное ее описание: "село Ясенево на пруде, а в нем церковь Знамения Пресвятой Богородицы деревянная, верх шатровой, с папертью, да у той церкви церковь другая во имя Св. великомученицы Софии, да по правую сторону церкви внизу придел Николая Чудотворца, паперть, лестница всходная и над нижним рундуком верх шатровой; настоящая церковь и нижния церкви, алтарь, и придел и паперть крыто тесом, а кресты обиты белым железом, строение великаго государя, а строена в 1674 г., у церкви трои двери деревянныя створчатыя".

Можно предположить, что царь Алексей Михайлович приезжал в любимое им Ясенево и с молодой царицей Натальей Кирилловной, и с малолетним царевичем Петром Алексеевичем - будущим царем Петром I, с детства хорошо запомнившим Ясеневские места.

Именно ими он наградил сразу же после женитьбы на Евдокии Феодоровне Лопухиной, указом от 11 января 1690 г., её отца - Феодора Авраамовича Лопухина. В первые годы брака царь Петр  неоднократно посещал Ясенево, где, по преданию, ещё в нашем столетии сохранялся древний дуб, под которым он любил сидеть.

Однако брак Петра с Лопухиной оказался неудачным. Воспитанная в духе старых традиций, она не разделяла взглядов царя на преобразование государства и не поддерживала его реформ. В итоге супруги развелись. Евдокия в 1698 г. была пострижена в монахини и сослана в Суздальский Покровский монастырь. В 1697 г. был раскрыт заговор-покушение на жизнь юного царя. Началось следствие. И, хотя оно не выявило причастности Лопухиных к заговору, Феодора Авраамовича решено было удалить из первопрестольной как человека не слишком надежного. Он был сослан на дальнее воеводство в Тотьму, где и скончался в 1713 г.

Фактическим владельцем Ясенева еще при жизни Ф.А. Лопухина становится его сын Авраам, родной брат опальной царицы Евдокии и дядя царевича Алексия (сына царя Петра I и царицы Евдокии Лопухиной). В первые годы XVIII столетия Авраам Феодорович Лопухин пользовался большим влиянием в Москве, особенно в среде старого боярства, враждебно относившегося к Петру и ожидавшего, что его на престоле сменит царевич Алексей, родной племянник Лопухина.

В 1708 г. Петр получил донос на Лопухина, но царь, занятый войной со шведами, не дал хода этому доносу. Тучи над А.Ф. Лопухиным сгустились осенью 1716 г., когда царевич Алексей бежал за границу. В начале 1718 г. с большими усилиями беглеца удалось вернуть в Москву, и началось громкое следствие. Был произведен внезапный обыск в Суздале, в келье царицы Евдокии, найдена ее тайная переписка с братом. Лопухина арестовали по подозрению в заговоре против царской власти в пользу царевича Алексия, своего племянника. Авраама неоднократно пытали, а в ноябре приговорили к смертной казни с конфискацией всех владений. Казнь совершилась 8 декабря 1718 г.

 Как свидетельствует опись начала XVIII века, составленная в связи с конфискацией имения у Лопухиных по указу Петра I, в это время Ясенево было усадьбой дивной красоты. "С двух сторон к забору усадьбы подходил громадный фруктовый сад площадью 3,5 дес. с прудами... 1800 разного рода яблонь, сотни сливы и вишен. В саду разбит небольшой цветник, обсаженный с четырёх сторон смородиною".

Оставшиеся после казненного Авраама Лопухина два его сына - Феодор и Василий - были восстановлены в правах владения лишь в 1727 г., со вступлением на престол их двоюродного племянника Петра II - сына царевича Алексия. По указу нового императора Ясенево было возвращено им. В ходе семейного раздела село досталось старшему из них - Феодору Авраамовичу, женившемуся на дочери прославленного фельдмаршала петровских времён Б.П. Шереметева - Вере Борисовне. Богатейшее приданое супруги позволило новому хозяину Ясенева заняться самым широким строительством. Он кардинально перестроил всю вотчину: её храм и усадебно-парковый ансамбль.

Ф.А. Лопухин неоднократно, начиная с 1733 г., подавал прошения о постройке новой каменной церкви в своей вотчине селе Ясеневе вместо деревянной церкви Знамения Пресвятой Богородицы, которая "вельми обетшала и служить в ней невозможно". В царствование Елизаветы Петровны 13 марта 1751 г. по указу Ее Императорского Величества и по определению Московской духовной консистории велено было в Пехрянское духовное правление, в ведении которого находился Храм Свв. Апп. Петра и Павла, "послать указ: повелеть в указанном селе деревянную церковь освидетельствовать", и если "по свидетельстве явится, что она подлинно ветха и служения править в ней невозможно, то вместо той ветхой церкви в близости и на том же месте каменную церковь строить позволить, наподобие прочия святыя церкви, алтарем на восток, и построя убрати святыми иконами писанными по древнему Православной восточной церкви обычаю,: и прочим церковным всяким благолепием украсить и приличествующе ко освящению изготовить, дабы ни в чем недостатка не было. Когда оная церковь построена и всеми потребными  удовольствована и ко освящению будет совсем в готовности, то описать в ней все порознь и ветхую церковь упразднити по освящении оной каменной церкви."

Новый (ныне существующий) храм был построен в стиле елизаветинского барокко и освящен во имя святых первоверховных апостолов Петра и Павла. Освящение Храма состоялось в 1751-53 гг. Старая деревянная Знаменская церковь была разобрана за ветхостью. Вслед за новой церковью стал возводиться новый усадебный дом в стиле барокко, с великолепно развёрнутой парадной лестницей, ведшей непосредственно на бельэтаж, и широким пандусом со стороны сада. Был разбит регулярный парк с аллеями, прудами, павильонами и беседками, так что всё в целом составило регулярно спланированный дворцово-парковый ансамбль имения. Смерть Ф.А. Лопухина в 1757 году приостановила строительство. Работы продолжались главным образом в регулярном саду с прудами. Вдова Лопухина Вера Борисовна до конца не расставалась с Ясеневым. Село и поместье наследовал после нее ее сын, Василий Феодорович, женатый на А.П. Гагариной.

После векового владения Лопухиных имение перешло к князьям Гагариным. Документы свидетельствуют, что в 1812 г. Ясеневским помещиком был Павел Гавриилович Гагарин, снарядивший на свои средства от Ясенева 23 крестьян-ополченцев, причем он наследовал во владении своему отцу Гавриилу Петровичу в 1808 г.

Князья Гагарины были близки к литературным кругам своего времени, некоторые из них (Гавриил Петрович и Павел Гаврилович) и сами занимались литературным творчеством. Среди их знакомых были Жуковский, Плетнев, Одоевский, Крылов, Вяземский, Пушкин, Тютчев, Чаадаев, Тургенев. В эти годы усадьбу посещали известные поэты В.А. Жуковский и Д.В. Давыдов. Предположительно там же работал художник В.Л. Боровиковский, написавший в 1801-1802 гг. портреты дочерей ясеневских хозяев: Екатерины на фоне парка, а также Анны и Варвары с нотами и гитарой, хранящиеся в Третьяковской галерее.

Еще при жизни П.Г. Гагарина Ясенево перешло к его дальнему родственнику князю Сергею Ивановичу Гагарину.

Часто звучало в доме Гагариных имя А.С.Пушкина, состоявшего в родстве с супругой владельца С.И. Гагарина Варварой Михайловной, урожденной Пушкиной (она была двоюродной сестрой матери великого поэта).

9 июля 1822 г., в церкви села Ясенева состоялось венчание Марии Николаевны Волконской и подполковника Николая Ильича Толстого - родителей писателя Льва Толстого и его сестры Марии Николаевны, монахини Шамординского монастыря (окончившей там дни своей земной жизни схимонахиней Марией и похороненной на монастырском кладбище). Праздновать свадьбу молодые отправились в соседнюю усадьбу Знаменское-Садки, к матери невесты Екатерине Димитриевне, сестре владельца усадьбы Ивана Димитриевича Трубецкого. На свадьбу приехали из другой соседней с Ясеневым усадьбы Узкое её владельцы Толстые - родственники жениха.

С именем князя С.И. Гагарина связано приобретение Ясеневским храмом своего настоящего вида. Первоначально каменный храм состоял из одного (нынешнего восточного) кубовидного объёма холодного центрального придела. Он представлял собой бесстолпную кубическую церковь центрической композиции с 8-гранным барабаном, прорезанным 8-ю же окнами, и увенчанным куполом. Следующей ступенью в истории возведения храма стала двухэтапная его реконструкция, проведённая в период владения Ясеневым князя Сергея Ивановича Гагарина.

В 1832 г. к храму были пристроены тёплый (сам храм был холодным) боковой, с отдельным входом, придел в честь св. вмц. Варвары - небесной покровительницы супруги князя, и колокольня, непосредственно примыкавшая к собственно храму.

В 1860-61 гг. была осуществлена другая реконструкция, исправлявшая выявившиеся недостатки предыдущей. Так как придельный храм оказался непрочен, и одна стена покосилась, колокольня внутри была сильно сужена и в постройке не пропорциональна с храмом, а также для открытия хода в холодную церковь и большего удобства вместимости прихожан, было подано прошение в Московскую духовную консисторию на имя Святителя Филарета (Дроздова), Митрополита Московского и Коломенского от священнослужителей Петропавловской церкви, её прихожан и владельца усадьбы о разрешении перестроить, вернее, заново построить двухпрестольный тёплый придел, сообщающийся с холодной церковью, и новую колокольню. Престолы в приделе (трапезной) предполагалось освятить в честь св. вмц. Варвары и преп. Сергия Радонежского - небесного покровителя самого владельца князя Сергея Ивановича. Прошение было удовлетворено, утверждён разработанный художником Калугиным проект. Но строительство растянулось во времени, и  было завершено  лишь в 1865 г., после кончины Сергея Ивановича (последовавшей в 1862 г.).

В результате реконструкции 1860-х годов храм Петра и Павла приобрёл облик, сохраняющийся до нашего времени. Архитектура храма была приведена к типу трёхчастной осевой симметричной композиции "храм-притвор-колокольня", наиболее распространённому среди храмов, возводившихся в вотчинных владениях России эпохи классицизма.

В окончательном виде храм имел 3 престола: центральный во имя святых апостолов Петра и Павла (антиминс освящен 26 февраля 1826 г.), южный в честь преподобного Сергия Радонежского (антиминс освящен святителем Филаретом (Дроздовым), митрополитом Московским и Коломенским 20 октября 1861 г., частица св. мощей которого ныне находится в храме), и северный в честь святой великомученицы Варвары (антиминс освящен епископом Дмитровским Николаем в 1832 г.).

После смерти С.И. Гагарина имение перешло к его дочери М.С. Бутурлиной (троюродной сестре А.С. Пушкина). Сыновья, наследовавшие ей в 1902 г., владели Ясеневым вплоть до революции 1917 г.

В 1924 году главный дом имения выгорел, от него сохранилась только лестница в стиле барокко. В 30-е годы закрыли и храм, который использовался под совхозный склад. Роспись храма, относящаяся к первой половине XIX в., не сохранилась.

В 1973-1976 гг. церковь была внешне отреставрирована, воздвигнуты кресты на храме и колокольне. Была восстановлена водонапорная башня с флюгером, почти заново воссоздан усадебный дом. Вся территория храма, огороженная забором, принадлежала авторемонтной базе и ее складам.

В 1989 г. храм свв. апп. Петра и Павла в Ясенево с домом причта возвращен Православной  Церкви и передан приходу. Первым настоятелем храма был протоиерей Александр Торопов. С февраля 1997 г. храм стал Московским подворьем Свято-Введенского ставропигиального монастыря Оптиной Пустыни. Настоятель - игумен Мелхиседек (Артюхин).

 Приставной престол храма освящен в честь иконы Божией Матери "Знамение".